Soutenance de thèse de LE COQ Pauline
Titre de thèse
Activités et diversité fonctionnelle des communautés procaryotiques de l'océan mésopélagique : implications pour le budget de carbone
Activities and functional diversity of prokaryotic communities in the mesopelagic ocean: implications for the carbon budget
Résumé de la thèse
La zone mésopélagique de l'océan, située entre environ 100 et 1 000 m de profondeur, constitue une zone clé de transformation du carbone exporté depuis la surface, avant qu'une fraction n'atteigne l'océan profond où elle peut être séquestrée à long terme. Les procaryotes y jouent un rôle central dans le devenir de la matière organique par leurs activités hétérotrophes. Pourtant, leur demande estimée en carbone excède fréquemment les apports de carbone organique particulaire. En parallèle de la production hétérotrophe procaryotique (PHP), la fixation du carbone inorganique dissous sans énergie solaire (DCF), notamment par chimioautotrophie, constitue une source de carbone organique susceptible de contribuer à combler ce déséquilibre. Cette thèse vise à mieux contraindre la contribution des procaryotes au cycle du carbone mésopélagique en considérant conjointement ces deux processus. Les travaux, principalement menés lors de la campagne APERO dans l'Atlantique Nord-Est, distinguent les procaryotes « en suspension » (libres et attachés aux particules en suspension) de ceux associés aux particules en cours de chute. La combinaison de mesures d'activité, d'approches moléculaires et d'analyses métagénomiques a permis d'examiner leurs contributions selon leur mode de vie, la profondeur et le contexte océanographique. Chez les procaryotes en suspension, la DCF dépasse la PHP et présente une forte variabilité spatiale en réponse aux structures méso-échelles. Intégrée à l'échelle de la zone mésopélagique, elle peut représenter jusqu'à 50 % des apports en carbone selon les stations. À l'inverse, les procaryotes associés aux particules qui chutent présentent une activité majoritairement hétérotrophe et une activité par cellule supérieure à celle des communautés en suspension. Leur contribution à la demande procaryotique en carbone atteint jusqu'à 21 %, soulignant leur rôle actif dans la transformation de la matière organique exportée. Ces différences d'activité s'accompagnent d'une forte différenciation taxonomique et fonctionnelle. Les communautés en suspension sont principalement structurées selon la profondeur, tandis que celles associées aux particules qui chutent varient fortement entre stations, suggérant une influence de l'origine et de la composition des particules exportées. Les communautés chimioautotrophes diffèrent également par leurs voies de fixation du carbone et leurs stratégies d'acquisition d'énergie, qui s'étendent au-delà de la nitrification traditionnellement associée à la DCF. L'analyse du potentiel de dégradation des polysaccharides révèle un large répertoire fonctionnel partagé, mais différemment représenté selon le mode de vie, avec un arsenal enzymatique particulièrement développé chez les communautés associées aux particules qui chutent. Enfin, cette thèse explore la dynamique des communautés procaryotiques à l'échelle de la particule individuelle. Une approche expérimentale reproduisant la chute des particules dans la zone mésopélagique et les variations de pression hydrostatique associées a permis de suivre la transformation de leur microbiome au cours de leur descente. L'évaluation et l'optimisation d'approches de métabarcoding 16S long-read ont permis d'accéder à cette échelle de très faible biomasse avec une résolution taxonomique jusqu'au rang de l'espèce, ouvrant la voie à l'étude des particules comme microhabitats individuels dont les communautés se réorganisent au cours de leur transfert. Dans son ensemble, cette thèse révèle que la contribution des procaryotes au cycle du carbone mésopélagique est structurée par l'hétérogénéité de leur environnement, des structures physiques méso-échelles aux microhabitats formés par les particules en chute. Prendre en compte cette diversité de modes de vie, d'activités et de capacités métaboliques apparaît ainsi essentiel pour mieux contraindre le devenir du carbone exporté et les mécanismes qui déterminent l'efficacité de sa séquestration dans l'océan profond.
Thesis resume
The mesopelagic ocean, extending from approximately 100 to 1,000 m depth, is a key zone for the transformation of carbon exported from the surface, before a fraction reaches the deep ocean where it can be sequestered over long timescales. Prokaryotes play a central role in the fate of organic matter through their heterotrophic activities. Yet, their estimated carbon demand frequently exceeds particulate organic carbon inputs. Alongside prokaryotic heterotrophic production (PHP), dark dissolved inorganic carbon fixation (DCF), notably through chemoautotrophy, represents a source of organic carbon that may contribute to bridging this imbalance. This thesis aims to better constrain the contribution of prokaryotes to the mesopelagic carbon cycle by jointly considering these two processes. The work, primarily conducted during the APERO oceanographic campaign in the Northeast Atlantic, distinguishes “suspended” prokaryotes (free-living and attached to suspended particles) from those associated with sinking particles. Combining activity measurements, molecular approaches, and metagenomic analyses allowed their contributions to be examined according to lifestyle, depth, and oceanographic context. In suspended prokaryotes, DCF exceeds PHP and exhibits strong spatial variability in response to mesoscale structures. When integrated over the mesopelagic zone, DCF can account for up to 50% of carbon inputs, depending on the station. In contrast, prokaryotes associated with sinking particles exhibit predominantly heterotrophic activity and higher cell-specific activity than suspended communities. Their contribution to prokaryotic carbon demand reaches up to 21%, highlighting their active role in the transformation of exported organic matter. These differences in activity are accompanied by strong taxonomic and functional differentiation. Suspended communities are primarily structured by depth, whereas those associated with sinking particles vary markedly among stations, suggesting an influence of the origin and composition of exported particles. Chemoautotrophic communities also differ in their carbon fixation pathways and energy acquisition strategies, which extend beyond nitrification, traditionally associated with DCF. Analysis of polysaccharide degradation potential reveals a broad shared functional repertoire that is differentially represented according to lifestyle, with a particularly extensive enzymatic arsenal in sinking particle-associated communities. Finally, this thesis explores prokaryotic community dynamics at the scale of individual particles. An experimental approach reproducing particle sinking through the mesopelagic zone and the associated changes in hydrostatic pressure allowed changes in their microbiomes to be tracked during descent. The evaluation and optimization of long-read 16S metabarcoding approaches enabled access to this very low-biomass scale with taxonomic resolution down to the species level, opening the way to studying particles as individual microhabitats whose communities reorganize during their transfer to the deep ocean. Overall, this thesis reveals that the contribution of prokaryotes to the mesopelagic carbon cycle is structured by environmental heterogeneity, from mesoscale physical structures to the microhabitats formed by sinking particles. Accounting for this diversity of lifestyles, activities, and metabolic capacities is therefore essential to better constrain the fate of exported carbon and the mechanisms that determine the efficiency of its sequestration in the deep ocean.